El fitoplancton marino regula a la baja la fotosíntesis central y los genes de almacenamiento de carbono tras la rápida reducción de la capa mixta

Revista ISME (2023)Citar este artículo

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El fitoplancton marino es un grupo diverso de organismos fotoautótrofos y mediadores clave en el ciclo global del carbono. La fisiología del fitoplancton y la acumulación de biomasa están estrechamente ligadas a la profundidad de la capa mixta, pero las vías metabólicas intracelulares activadas en respuesta a los cambios en la profundidad de la capa mixta siguen estando menos exploradas. Aquí, se utilizó la metatranscriptómica para caracterizar la respuesta de la comunidad de fitoplancton a una capa mixta poco profunda (de 233 a 5 m) en el transcurso de dos días a fines de la primavera en el Atlántico noroccidental. La mayoría de los géneros de fitoplancton regularon a la baja la fotosíntesis central, el almacenamiento de carbono y los genes de fijación de carbono a medida que el sistema pasó de una capa mixta profunda a una superficial y cambió hacia el catabolismo del carbono almacenado que respalda el rápido crecimiento celular. En contraste, los géneros de fitoplancton exhibieron patrones transcripcionales divergentes para los genes complejos de recolección de luz del fotosistema durante esta transición. La infección viral activa, tomada como la proporción de transcritos de virus a huésped, aumentó en el filo Bacillariophyta (diatomeas) y disminuyó en el filo Chlorophyta (algas verdes) tras la reducción de la capa mixta. Se propone un modelo conceptual para proporcionar un contexto ecofisiológico para nuestros hallazgos, en el que se supone que la limitación de luz integrada y las tasas de división más bajas durante la mezcla profunda transitoria interrumpen los niveles de transcripción oscilantes impulsados ​​​​por los recursos relacionados con la fotosíntesis, la fijación de carbono y el almacenamiento de carbono. Nuestros hallazgos resaltan estrategias de respuesta transcripcional únicas y compartidas dentro de las comunidades de fitoplancton que se aclimatan al ambiente dinámico de luz asociado con eventos transitorios de mezcla profunda y de poca profundidad durante la floración anual del Atlántico Norte.

El fitoplancton son fotoautótrofos unicelulares que sostienen las redes alimentarias marinas en las regiones oceánicas a través de la acumulación estacional en la capa mixta superficial (ML), la región más alta del océano que se homogeneiza por mezcla turbulenta o convección. Las floraciones estacionales de fitoplancton están íntimamente relacionadas con la profundidad de la capa mixta (MLD) [1, 2] donde el aumento de la luz solar y el calor en la primavera hacen que la ML sea poco profunda y el fitoplancton esté expuesto a una mayor irradiación diaria que durante el invierno, lo que resulta en una alta biomasa superficial acumulación [1]. En el Atlántico norte, los ciclos anuales de la biomasa del fitoplancton reflejan cambios temporales en las especies procarióticas y eucarióticas, pero durante el clímax de la floración primaveral son las especies eucarióticas las que dominan la biomasa. Este evento del Atlántico Norte es una de las floraciones más grandes en el océano global, y su ciclo anual se investigó recientemente durante el Estudio de Ecosistemas Marinos y Aerosoles del Atlántico Norte (NAAMES) [3,4,5,6,7,8,9]. El estudio NAAMES enfatizó los vínculos entre el entorno físico (p. ej., cambios en el MLD) y la composición de la comunidad y la ecofisiología del fitoplancton eucariótico dominante en la floración [4, 5, 7, 10, 11].

El trabajo de campo anterior ha caracterizado las respuestas de la comunidad de fitoplancton eucariota a granel en el Atlántico norte a los cambios en la MLD en escalas de tiempo de días a meses [4, 8, 9, 10, 12]. En primavera, las tormentas alteran las aguas superficiales de forma episódica y profundizan la MLD por debajo de la zona eufótica, lo que da como resultado la reposición de la ML con nutrientes desde abajo y el crecimiento de fitoplancton que está transitoriamente limitado por la luz [10]. Recientemente demostramos que, en aguas poco profundas, las comunidades de fitoplancton exhiben señales de estrés oxidativo generalizado (lípidos de membrana oxidados, ROS intracelulares y producción de partículas de exopolímero transparente) y producción viral positiva cuando la biomasa se acumula a fines de la primavera [4]. Después de la fase de clímax primaveral, la ML se estratifica de manera más fuerte y estable en el verano y el otoño. Esta estratificación prolongada conduce a la privación de nutrientes, disminuciones en las concentraciones de fitoplancton, tasas de acumulación negativas y firmas de membranas comprometidas, actividad de proteasa relacionada con la muerte y producción de virus, todo asociado con mayores mecanismos de eliminación de fitoplancton, como mayores concentraciones de depredador/virus y células programadas. muerte [4].

Un creciente cuerpo de trabajo también ha identificado respuestas metabólicas a la disponibilidad de luz dinámica en cultivos de laboratorio para diatomeas y clorofitas, dos taxones de fitoplancton comunes que se encuentran en el Atlántico Norte [5, 7]. Cuando se exponen a una radiación más alta que aquella a la que están aclimatados, estos mismos taxones regulan al alza los complejos de proteína de clorofila (LHC) específicos de captación de luz [13,14,15], como LHCX que participa en la fotoprotección [16, 17], así como como pigmentos accesorios [10] y antioxidantes [14]. Por el contrario, las diatomeas y las clorofitas regulan a la baja los genes del fotosistema central [14, 18, 19, 20] y otros LHC [13, 14, 15, 21]. Los estudios todavía están discerniendo la disposición intracelular [22] y la función de muchas proteínas LHC en las diatomeas, que parecen estar reguladas hacia arriba y hacia abajo dentro de la misma clase en respuesta a la luz intensa [13, 14]. La transición de luz baja a alta también está asociada con un aumento en la tasa de acumulación de biomasa tanto en diatomeas como en clorofitas [15, 23, 24].

Un factor importante a considerar cuando se interpretan los estados transcripcionales in situ del fitoplancton es el efecto del ciclo de irradiación diel sobre la fotosíntesis y la división celular. En estudios de campo de ML estables que son lo suficientemente superficiales como para residir dentro de la zona eufótica, se ha demostrado que las comunidades de fitoplancton eucariotas y procariotas aumentan las transcripciones que codifican los elementos centrales del fotosistema (fotosistema II subunidades y ATPasa), un subconjunto de LHC y la fijación de carbono ( ciclo de Calvin) comenzando en la noche. Estos conjuntos de genes alcanzan sus niveles transcripcionales máximos horas después del amanecer [25,26,27,28,29,30,31]. Por el contrario, la transcripción relacionada con la fosforilación oxidativa y las moléculas de almacenamiento de lípidos (triacilglicerol) alcanzan su nivel más alto cuando se pone el sol y disminuyen durante la noche [25, 27, 31, 32], lo que favorece la división celular. En cultivos de laboratorio de diatomeas modelo cultivadas en ciclos de fotoperíodo de 12 h, la transcripción de biosíntesis de almacenamiento de carbono (ácidos grasos) aumenta al comienzo del fotoperíodo, mientras que los genes de división celular y replicación de ADN se regulan a la baja [33]. Estos patrones se invierten al final del fotoperíodo [33], lo que refleja un cambio hacia la utilización del almacenamiento de energía de carbono del carbono almacenado a medida que comienza la oscuridad. Estos hallazgos implican que el fitoplancton disminuirá el compromiso transcripcional con los componentes del fotosistema central y comenzará a almacenar carbono en preparación para la división celular cuando su irradiación integrada diaria sea al menos tan alta como la irradiación a la que están aclimatados.

Aquí, identificamos vías intracelulares específicas, genes y estados de infección viral asociados con comunidades de fitoplancton durante un evento de reducción rápida de ML (~ 2 d) en una estación NAAMES durante la fase de clímax de primavera. El fitoplancton residente había sido arrastrado en un MLD de 233 m, que era un remanente de la mezcla invernal profunda y el paso de un gran sistema de tormentas. El MLD fue 180 m más profundo que la zona eufótica (51 m), tomado como la profundidad del 1% de irradiancia superficial. Posteriormente, la ML se redujo a 5 m, con un nivel de luz medio correspondiente al 40 % de la irradiancia superficial. La caracterización previa de la respuesta de la comunidad de fitoplancton a granel a la rápida disminución de la profundidad en esta misma estación contextualiza nuestro estudio en términos de acumulación [4, 9], fotoaclimatación [10], depredadores/virus [4, 8], lípidos de almacenamiento [4] y oxidación. estrés [4]. Las concentraciones de células de fitoplancton eucariótico (1–20 µm de diámetro) aumentaron en las aguas superficiales de la ML poco profunda en comparación con las de la ML profunda [4, 10], lo que indica que este evento de poca profundidad indujo a las células a dividirse rápidamente. La acumulación estuvo acompañada de procesos de fotoaclimatación, incluidos aumentos en los pigmentos accesorios y el área de la sección transversal del fotosistema, disminuciones en el número de centros de reacción del fotosistema II (PSII) por biomasa de fitoplancton y fluorescencia total de clorofila por célula de fitoplancton eucariota [10]. El almacenamiento de lípidos intracelulares aumentó en la capa mixta poco profunda [4], mientras que los biomarcadores de estrés oxidativo como ROS, lípidos de membrana oxidados y exopolímeros transparentes por célula no mostraron un patrón consistente [4], lo que sugiere una respuesta de estrés oxidativo mixto en la comunidad . Al mismo tiempo, los depredadores totales (herbívoros y virus) aumentaron, mientras que las proporciones de virus libres:células disminuyeron [4, 8], lo que permitió un desacoplamiento temporal del crecimiento del fitoplancton y la abundancia de depredadores.

Utilizamos estas extensas observaciones de los parámetros de la comunidad en esta estación, combinadas con la comprensión antes mencionada de cómo el fitoplancton aclimatado con poca luz hace la transición a una exposición alta a la luz, para construir un marco interpretativo para las respuestas metatranscriptómicas del fitoplancton eucariota residente a la rápida reducción de ML. Presumimos que la transición del fitoplancton de estados limitados por la luz (ML profunda) a estados saturados de luz (ML superficial) regularía a la baja los genes del fotosistema central y los genes del ciclo de Calvin, pero regularía al alza los genes que codifican carotenoides, proteínas secuestrantes de oxidantes, almacenamiento de carbono (triacilgliceroles o carbohidratos complejos), y LHC fotosintético específico. Dada la rápida acumulación de fitoplancton y la baja relación virus:célula a granel asociada con las comunidades de ML recientemente reducidas en esta estación [4], planteamos además la hipótesis de que la replicación viral activa dentro de las células residentes disminuiría en comparación con las comunidades de ML profundas, eliminando la presión viral y permitiendo que las células crezcan. acumularse más rápidamente.

Observamos un evento de estratificación rápida durante la fase Climax del ciclo anual de floración de la biomasa de fitoplancton en el Atlántico Norte a fines de la primavera (24-26 de mayo de 2016) [3, 4, 8, 10]. En el momento de la ocupación del sitio (Estación 4, NAAMES II [3]), la biomasa de fitoplancton ya era alta en todo el Atlántico Norte en comparación con otras fases estacionales y continuaba acumulándose positivamente [4, 9]. Las poblaciones de fitoplancton en esta fase de floración estacional experimentan rutinariamente una profundización episódica de la ML y la subsiguiente estratificación asociada con el paso de las tormentas (Figura 1 complementaria y Tabla complementaria 1) porque la ML superior aún se diferencia débilmente de las aguas más profundas [4, 34, 35]. Al llegar a la estación, la columna de agua estaba profundamente mezclada, según lo determinado por los gradientes de densidad en función de la salinidad y la temperatura (Figuras complementarias 2B, C y Figura 1A). Las concentraciones de clorofila A también se distribuyeron uniformemente, lo que sugiere una capa mezclada activamente o mezclada muy recientemente (Figura complementaria 2H, Tabla complementaria 2). Los estudios de caso de esta estación revelaron que tomamos muestras dentro del núcleo de un remolino anticiclónico el 24 de mayo y estuvimos dentro de la periferia de este remolino el 26 de mayo [36, 37]. Nuestra estrategia de muestreo fue capturar las respuestas transcripcionales de una comunidad de fitoplancton a los cambios en MLD (y los niveles de luz asociados) dentro de este remolino anticiclónico utilizando un flotador de perfil óptico cercano como guía (Figura complementaria 1, "metbio003d" [3, 4, 10 ]).

A Perfil de muestreo en relación con la profundidad de la capa mixta (MLD). Los círculos abiertos (1–6) representan profundidades y tiempos muestreados para análisis de metatranscriptoma. Corresponden a un conjunto de marcadores fisiológicos publicados previamente [4]. Los círculos cerrados y el gráfico de líneas representan la profundidad de la capa mixta, con base en los perfiladores de flotadores ópticos y de barcos (codificados por colores; ver la clave). B Radiación fotosintéticamente activa a nivel del mar derivada de mediciones a bordo, alineada con el tiempo en (A). Cada punto de datos en la serie temporal de PAR es la irradiación de banda ancha integrada diaria en las longitudes de onda visibles (400–700 nm). C Porcentaje de lecturas de ARN sin procesar asignadas a taxones de interés e incluyen filas fotoautotróficas prominentes [Bacillariophyta (diatomeas), Chlorophyta (algas verdes), Dinophyta (dinoflagelados) y Haptophyta (haptofitas)]. Los círculos de colores indican triplicados. D Los 20 principales géneros representados según la suma de TPM por muestra. Cada círculo de color representa un triplicado de las muestras 1–6 en (A). Los diagramas de caja representan la mediana de ±1 cuartil. E Respuesta transcripcional de los principales géneros de los filos Bacillariophyta (x5), Dinophyta (x2) y Chlorophyta (x3). Cada fila representa un gen único que se determinó que se expresaba diferencialmente (valor de p ajustado < 0,001, cambio de veces log2 > |1|). Cada columna representa una muestra por triplicado de (A). Las puntuaciones Z, el orden de las filas y la agrupación de las columnas se basan en una matriz de correlación construida a partir de la transformación estabilizada de la varianza de la expresión génica, utilizando observaciones completas por pares y coeficientes de Pearson. Los nodos solo se etiquetan si tenían menos de 100 arranques (n = 1000, método promedio, matriz de distancia de correlación, observaciones completas por pares). F Porcentaje de genes significativamente modificados por género (valor de p ajustado <0,001, cambio log2 veces > |1|). "1V2", "1V3", "2V3", etc. se refieren a las comparaciones de números de muestra en (A).

Estimamos que el agua se mezcló profundamente al menos 2 días antes de la llegada según el perfil del flotador óptico, que estaba a unos 61 km de distancia de la ocupación de nuestra estación. (Fig. 1A). El MLD durante la ocupación de la estación se extendió desde la superficie a 233 m durante todo el 24 de mayo y se redujo a 5 m a las ~15:00 h el 25 de mayo, exponiendo al fitoplancton a una mayor irradiación diaria hasta que la PAR disminuyó por debajo de 10 µmol fotones m2 s−1 a ~22 :00 h (Fig. 1A, B). Este MLD poco profundo persistió durante el resto del período de muestreo (Fig. 1A). La rápida reducción y profundización del ML en escalas espaciales y temporales similares a las observadas durante el estudio actual (>100 m MLD a <25 m MLD en 72 h) puede ocurrir varias veces al año en algunas regiones del Atlántico noroccidental (Tabla complementaria 1, Figura complementaria 1). Estos rápidos eventos de profundización y somerización ocurren con mayor frecuencia de noviembre a mayo en esta región (Figura complementaria 1).

Los niveles de PAR de superficie integrada fueron similares en los días previos a los días de muestreo (23 y 25 de mayo, Fig. 2A complementaria); Se esperaría que estos niveles de luz acumulativos afectaran la transcripción de la comunidad de fitoplancton en las células recolectadas antes del amanecer. Durante la ocupación, el PAR superficial integrado disminuyó ligeramente (Fig. 1B). Se observó una reducción modesta de macronutrientes en el ML poco profundo (Fig. 2D-G complementaria, Tabla complementaria 2), pero no a niveles limitantes del crecimiento. Esta modesta reducción de nutrientes estuvo acompañada por aumentos en la clorofila A y la retrodispersión [10] dentro del ML poco profundo (Fig. 2H complementaria), ambos indicadores de la biomasa de fitoplancton. La proporción de pigmentos fotosintéticos a todos los pigmentos disminuyó (Fig. 2I complementaria y Tabla complementaria 2), lo que sugiere un cambio en toda la comunidad hacia una mayor fotoprotección [10].

Analizamos el metatranscriptoma de la comunidad de fitoplancton eucariota para evaluar las respuestas intracelulares del fitoplancton al evento de estratificación. La composición taxonómica del ARNm poliadenilado celular (en lo sucesivo, ARNm) dentro de la zona eufótica fue similar entre los dos días de muestreo antes del amanecer (ver Métodos; Fig. 1C). Los tres principales taxones fototróficos unicelulares representativos fueron Bacillariophyta (diatomeas), Dinophyta (dinoflagelados) y Chlorophyta (algas verdes o clorofitas) (Fig. 1C). El ARNm de diatomeas más abundante en todas las muestras fue de Minutocellus, una diatomea céntrica que puede formar cadenas, seguido de Extobocellulus y Fragilariopsis (Fig. 1D). Los clorofitos más representados fueron los géneros Micromonas, Bathycoccus y Ostreococcus (Fig. 1D), lo que generalmente concuerda con la secuenciación del ARNr 16S de la misma comunidad [11]. La distribución taxonómica del ARNm puede no reflejar la abundancia de biomasa, ya que el volumen celular del fitoplancton eucariótico [38], el contenido de ARN por célula [39, 40] y el tamaño del genoma [41] pueden variar en órdenes de magnitud. Aunque los dinoflagelados contribuyeron con una proporción considerable del ARNm de la comunidad, mostraron un porcentaje relativamente bajo de genes expresados ​​diferencialmente dentro de nuestra ventana de muestreo de dos días en respuesta a la estratificación (Fig. 1F). Esto puede reflejar sus respuestas transcripcionales silenciadas bien documentadas a favor de la regulación postraduccional [42,43,44]. Además, se sabe que muestran estrategias transcripcionales mixotróficas en regiones oceánicas con mayor productividad primaria neta [45], lo que complica los análisis interpretativos desde una perspectiva de fotoaclimatación. Por lo tanto, centramos nuestra atención en las respuestas a la reducción de ML relacionadas con la fotosíntesis, la fijación de carbono, el almacenamiento de carbono y el estado de infección dentro de los taxones autótrofos de diatomeas y clorofitas.

Los perfiles transcripcionales globales de los géneros de fitoplancton más abundantes estaban muy relacionados con MLD (Fig. 1E, F). Comparamos las transcripciones entre diferentes niveles de luz y MLD y encontramos un mayor porcentaje de genes expresados ​​​​diferencialmente entre diferentes MLD y el mismo nivel de luz en comparación con diferentes niveles de luz dentro del mismo MLD (Fig. 1E, F). Los dos géneros más abundantes, Minutocellus y Extobocellulus, tenían el mayor porcentaje de genes expresados ​​diferencialmente entre los ML profundos y superficiales (Fig. 1F), cambiando entre el 20 y el 30 % de las transcripciones detectadas. Esto fue aproximadamente un orden de magnitud más que otras diatomeas y clorofitas, y alrededor de dos órdenes de magnitud más que los géneros de dinoflagelados (Fig. 1F). Por el contrario, los transcriptomas contenían menos genes expresados ​​​​diferencialmente entre diferentes niveles de luz para la mayoría de los géneros dentro del ML profundo (Fig. 1E, F), lo que indica una mezcla activa. Se detectó una expresión génica diferencial moderada entre las muestras recolectadas por encima y por debajo del ML estratificado, lo que refleja la barrera física (picnoclina) para la mezcla. (Fig. 1E, F).

Dadas las similitudes en las composiciones de fitoplancton y comunidad bacteriana con otros datos recopilados (Fig. 1C) en la misma estación el 24 y 26 de mayo [7, 10, 46], junto con los datos físicos antes mencionados que respaldan el muestreo dentro del remolino anticiclónico [36 , 37], los patrones de expresión génica diferencial observados muy probablemente representan respuestas de los mismos miembros de la comunidad central a los cambios en la irradiación asociados con la estratificación de la columna de agua. La idea de que tomamos muestras de la misma comunidad central durante la ocupación de nuestra estación está respaldada por mediciones geoquímicas. El sulfuro de dimetilo, una sustancia química liberada por las comunidades bacterianas y de algas marinas [47, 48], aumentó gradualmente a medida que aumentaba la biomasa de fitoplancton en esta estación [49]; argumentando la producción que se origina en la misma comunidad microbiana en respuesta a la estratificación. Debido a la rápida escala de tiempo de la somerización de ML observada, reconocemos la posibilidad de que el agua más cálida haya desplazado lateralmente al agua más fría mezclada profundamente dentro del remolino anticiclónico que estábamos muestreando [36, 37] y contribuyó a la formación de agua de ML poco profunda el 26 de mayo. Si tal transducción lateral hubiera ocurrido, las respuestas transcripcionales pueden no representar la escala de tiempo exacta que estos organismos usan para responder a la estratificación. No obstante, nuestros datos revelan respuestas generales de fitoplancton subcelular a cambios en los regímenes de luz que están inherentemente asociados con MLD dinámicos.

Dado que los MLD más superficiales se asocian con una mayor exposición a la luz integrada durante el día, investigamos la expresión de los LHC y su relación con las proteínas de fotosíntesis centrales. Las diatomeas y las clorofitas expresaron diferencialmente un conjunto de LHC en respuesta a la estratificación rápida (Fig. 2). Identificamos 340 transcripciones únicas de LHC de diatomeas, también llamadas proteínas de unión a fucoxantina-clorofila, o FCP [50] (Fig. 3 complementaria), con la mayor cantidad de transcripciones LHC únicas dentro del género Thalassiosira (Fig. 4 complementaria). Con base en estudios recientes, esperábamos una variedad de regulaciones al alza y a la baja de los LHC [16, 17, 51], cuyas funciones aún se están descifrando [50, 51, 52, 53]. Surgieron tres patrones transcripcionales del LHC al comparar muestras recolectadas de MLD profundos con superficiales. El primer patrón fue compartido entre los géneros Minutocellus, Extobocellulus y Chaetoceros, que expresaron altamente un conjunto de genes LHC tanto en ML profundos como superficiales (Fig. 2). Un segundo patrón fue compartido entre Thalassiosira y Bathycoccus, que expresaron altamente su variedad de genes LHC dentro del ML profundo pero los regularon a la baja dentro del ML superficial (Fig. 2). La convergencia de patrones transcripcionales entre estos dos géneros de diferentes filos no se correlacionó con la similitud de aminoácidos de los complejos de recolección de luz (Figura 5 complementaria). El tercer patrón solo fue empleado por Fragilariopsis, que expresó su conjunto de genes LHC en el nivel más alto a 5 m de profundidad dentro del ML poco profundo (Fig. 2).

Mapa de calor de recuentos de lectura normalizados para complejos de clorofila-proteína (LHC) normalizados por fila para reflejar la expresión relativa de cada gen (ver barra de escala). Cada fila representa una transcripción única y cada columna del mapa de calor representa muestras triplicadas dentro de la zona eufótica a diferentes profundidades de capa mixta (233 m para el 24 de mayo y 5 m para el 26 de mayo, Fig. 1A). Las siguientes tres columnas indican si esa transcripción se expresó diferencialmente (barra negra) dentro de la columna de agua de la mezcla profunda ("MLD profunda"), la capa mixta poco profunda ("MLD superficial") o entre columnas de agua del mismo nivel de luz ( 40 %, 20 % o 1 % de irradiancia superficial relativa, "estratificada"). Los nombres putativos de genes complejos de recolección de luz se enumeran en la siguiente columna a la derecha con los nombres de género indicados en la última columna a la derecha. Las etiquetas taxonómicas amplias (diatomeas, clorofitas) se proporcionan en el extremo derecho.

La variedad de estrategias transcripcionales del LHC para la rápida reducción del ML probablemente refleje proteínas LHC multifuncionales dentro de una especie y/o respuestas de diferentes especies dentro de cada género para permitir la proliferación en entornos con disponibilidad de luz dinámica. Varios estudios han descrito una variedad de proteínas LHCX y LHCF en algunas especies de diatomeas cultivadas que se regulan tanto al alza como a la baja en respuesta a una alta exposición a la luz [54], lo que refleja distintas funciones y respuestas. Un subconjunto de proteínas LHCX aumenta su capacidad para transferir excitones a pigmentos inactivos cuando se reduce el pH luminal [55], lo que puede desencadenar una retroalimentación de expresión génica única dentro de cada género. Se ha demostrado que diferentes especies de Thalassiosira aumentan las proporciones de pigmento accesorio a clorofila a las pocas horas de cambiar de luz baja a alta [56]. Dado que las proteínas del LHC se unen a estos pigmentos accesorios, es lógico inferir que la expresión del gen del LHC también podría cambiar a las pocas horas de una exposición intensa a la luz. La posibilidad antes mencionada de desplazamiento lateral de las masas de agua puede haber contribuido a la variabilidad de la transcripción del LHC dentro del género observada al introducir una comunidad heterogénea.

Siguiendo el flujo de electrones de los LHC a las proteínas de fotosíntesis del núcleo, luego comparamos los patrones transcripcionales en la proporción de los LHC con los genes de la fotosíntesis del núcleo (subunidades del fotosistema I y II, complejo del citocromo b6 / f, transporte de electrones fotosintéticos y ATPasas tipo F), que reveló fotoaclimatación estrategias en respuesta a la reducción de ML. Surgieron dos patrones. En cuatro de los cinco géneros de diatomeas analizados (Minutocellus, Extobocellulus, Fragilariopsis, Chaetoceros), la proporción de transcripciones fotosintéticas LHC: core aumentó en el ML poco profundo (Fig. 3A). Thalassiosira sp. y los taxones de clorofitas, por otro lado, no alteraron su relación de transcripción de fotosíntesis LHC: núcleo en respuesta a la estratificación ML (Fig. 3A). Las diferencias entre géneros de la transcripción del LHC pueden reflejar diferentes funcionalidades de las proteínas del LHC (es decir, recolección de fotones o fotoprotección) o diferentes estrategias de recolección de luz entre géneros. Por ejemplo, Bathycoccus reguló a la baja todos sus LHC dentro y debajo de la ML poco profunda, mientras que la expresión de LHC de Chaetoceros fue mayor dentro de la ML poco profunda, regulando gradualmente a la baja a medida que la luz disminuía en la zona eufótica de la ML poco profunda (Fig. 2). Esto podría reflejar una estrategia de acumulación más lenta, más constitutiva y constante de Bathycoccus u otras algas verdes que las diatomeas, que normalmente se duplica menos de una vez por día en cultivo [57]. Por el contrario, la estrategia más rápida y dinámica empleada por Chaetoceros puede soportar tasas de crecimiento mucho más altas en presencia de mucha luz, lo que permite que las células se dividan potencialmente más de dos veces al día [58]. Se necesitan estudios adicionales de resolución temporal para revelar si las diferencias observadas en la transcripción del LHC antes del amanecer convergen o divergen aún más entre los géneros a medida que aumenta la intensidad de la luz a lo largo del día.

A. La altura de la barra representa las proporciones por triplicado más altas de LHC: transcripciones de fotosíntesis del núcleo para diferentes taxones (géneros en el extremo derecho). Los puntos representan proporciones de TPM de cada muestra por triplicado. Cada ubicación de columna en A y B representa muestras correspondientes a la irradiancia superficial relativa (40%, 20%, 1% de irradiancia superficial) dentro de diferentes profundidades de capa mixta (de la Fig. 1A e indicada en el eje superior). B. La altura de la barra representa la abundancia relativa de la transcripción de cada clase de gen del fotosistema central (indicada por diferentes colores) para diferentes taxones (géneros en el extremo derecho), según lo determinado a partir de la media de los TPM por triplicado. Tenga en cuenta que la contribución relativa de las transcripciones de PSII es generalmente más baja en el SLM.

Aunque hubo una gran variabilidad entre géneros en las estrategias transcripcionales del LHC, la proporción de transcritos para el LHC total y la fotosíntesis central, así como los subtipos del LHC, mostraron tendencias más unificadas entre los géneros. También notamos que la proporción relativa de transcripciones de PSII a otras transcripciones de fotosíntesis centrales disminuyó en casi todos los géneros en respuesta a la estratificación rápida (Fig. 3B). Además, la proporción de transcripciones que codifican para diferentes subtipos de LHC fue en gran medida la misma dentro de ambos MLD (Fig. 6 complementaria).

Los patrones en los genes del fotosistema central generalmente respaldaron nuestra hipótesis, ya que la expresión se reguló a la baja con la estratificación en múltiples géneros de fitoplancton, con algunas excepciones. Unos pocos genes de PSII (psbO, psbQ) se transcribieron relativamente alto en la profundidad de irradiación del 40% del ML recientemente reducido en diatomeas (Fig. 4). Solo un gen de fotosíntesis central (psbQ en Thalassiosira) se expresó diferencialmente dentro del ML profundo (Fig. 4). La regulación a la baja de los genes del fotosistema central y la proporción reducida de genes PSII con respecto a otros genes del fotosistema central sugieren una estrategia de fotoaclimatación destinada a limitar el flujo de electrones a través del fotosistema central en un entorno de mayor luz. La regulación a la baja de los genes del fotosistema central de las poblaciones dentro del ML estratificado de este estudio se corrobora con los cultivos de fitoplancton que cambiaron de luz baja a alta en las primeras 24 h [14, 59]. Esto concuerda con la disminución de la profundidad del MLD alrededor de las 15:00 h del día anterior (25 de mayo), exponiendo a las comunidades a una mayor irradiación diaria hasta aproximadamente las 22:00 h, cuando la PAR disminuyó por debajo de 10 µmol fotones m2 s−1 (Fig. 1A, B ). En entornos establemente estratificados, una variedad de taxones de fitoplancton regulan a la baja los genes del fotosistema central al mediodía [25,26,27,28,29]. Esta estrategia se emplea en parte porque el exceso de fotones y la rápida generación de oxígeno pueden causar daño oxidativo [60, 61]. En consecuencia, ampliamos nuestro análisis para evaluar los cambios en los genes que codifican proteínas que pueden mitigar estos efectos oxidantes a través del enfriamiento no fotoquímico (NPQ) [13] y la eliminación de oxidantes.

Mapa de calor de recuentos de lectura normalizados normalizados por fila para reflejar la expresión relativa de cada gen (consulte la barra de escala). Cada fila representa una transcripción única (coloreada por género; ver clave) y cada columna del mapa de calor representa un triplicado dentro de la zona eufótica en diferentes profundidades de capa mixta (233 m para el 24 de mayo y 5 m para el 26 de mayo, Fig. 1A). Las siguientes tres columnas indican si esa transcripción se expresó diferencialmente (barra negra) dentro de la columna de agua para capas profundamente mezcladas ("Deep MLD") o mezcladas poco profundas ("Shallow MLD"), o entre columnas de agua del mismo nivel de luz (40 %, 20 % o 1 % de irradiancia superficial relativa, "profunda frente a superficial"). Los nombres putativos de las proteínas se enumeran en la siguiente columna a la derecha, con el módulo genético o la vía proporcionados en la última columna.

Con base en los cambios de la comunidad a granel en las proporciones de pigmentos (Fig. 2I complementaria), esperábamos que una gran cantidad de genes que codifican proteínas protectoras LHCX, carotenoides y enzimas antioxidantes mostraran aumentos significativos en la expresión. Se ha demostrado que las proteínas LHCX y los carotenoides que contienen eliminan el exceso de energía de excitón durante la exposición a alta luz [16]. Contrariamente a nuestra hipótesis, una gran proporción de la biosíntesis de carotenoides y los genes de eliminación de oxidantes detectados en la comunidad no se expresaron de manera diferencial durante nuestro muestreo previo al amanecer de diferentes MLD (Fig. 7 complementaria). Algunos genes de eliminación de oxidantes y biosíntesis de carotenoides se expresaron más en el ML profundo, mientras que otros se expresaron más en el ML superficial, o incluso con una sola intensidad de luz (Fig. 5). Los carotenoides con solo funciones fotoprotectoras fueron una excepción, ya que un pequeño grupo de estos genes se regularon constantemente en varios géneros (Minutocellus, Chaetoceros, Bathycoccus) en la columna de agua profundamente mezclada (Fig. 5). Esto podría ser indicativo de una respuesta de fotoprotección específica de taxones única para la iluminación transitoria experimentada dentro de un ML profundo.

Mapa de calor de recuentos de lectura normalizados normalizados por fila para reflejar la expresión relativa de cada gen (consulte la barra de escala). Cada fila representa una transcripción única (coloreada por género; ver clave) y cada columna del mapa de calor es un triplicado dentro de la zona eufótica en diferentes profundidades de capa mixta (233 m para el 24 de mayo y 5 m para el 26 de mayo, Fig. 1A). Las siguientes tres columnas indican si esa transcripción se expresó de manera diferencial (barra negra) dentro de la columna de agua para las capas profundamente mezcladas ("Deep MLD") o mezcladas poco profundas ("Shallow MLD"), o entre columnas de agua del mismo nivel de luz ( 40 %, 20 % o 1 % de irradiancia superficial relativa, "estratificada"). Los nombres putativos de las proteínas se enumeran en la siguiente columna a la derecha, con el módulo del gen o la vía indicados en la última columna.

La falta de una respuesta de biosíntesis de carotenoides generalizada y solo respuestas antioxidantes moderadas puede tener múltiples explicaciones. Una explicación es que la regulación positiva de carotenoides y antioxidantes se silenció antes del amanecer y habría aumentado durante el día cuando se necesita una mayor renovación de estas moléculas. Esta explicación está respaldada por la gran cantidad de transcripciones asociadas con mecanismos de protección que se detectaron pero que no se expresaron diferencialmente en las comparaciones utilizadas en este estudio (Figura 7 complementaria). Está respaldado por observaciones de aumento de la transcripción de carotenoides después del amanecer [62], y aumento de la transcripción de diatomeas NPQ [13, 16, 54, 56] y LHCX [63, 64] dentro de una hora de exposición a la luz alta. Una explicación alternativa para la falta de genes regulados al alza para la biosíntesis de carotenoides es que las vías de biosíntesis de fucoxantina y diadinoxantina no están completamente mapeadas [14] y, en consecuencia, no se incluyeron en nuestro análisis.

El almacenamiento de carbono y las transcripciones de carbono central de las poblaciones de fitoplancton revelan un metabolismo de conservación de energía en el ML profundo en comparación con un estado de crecimiento de división rápida en el ML superficial. Las transcripciones involucradas en el metabolismo del carbono anabólico generalmente estaban reguladas al alza en el ML profundo. Las diatomeas generalmente regularon a la baja sus genes de síntesis de ácidos grasos y regularon al alza sus genes de catabolismo de ácidos grasos en el ML shoaled con la excepción de las transcripciones que codifican GYG1/GYG2, ACSF3 y fabG/OAR1 (Fig. 6). Las clorofitas regularon al alza los genes de síntesis de carbohidratos complejos y regularon a la baja los genes de degradación de carbohidratos en la columna de agua profundamente mezclada (Fig. 6). Las diatomeas exhibieron una mayor variabilidad en su expresión de transcripciones de síntesis y degradación de carbohidratos (Fig. 6). Detectamos la mayor cantidad de genes únicos de almacenamiento de energía de carbono en el género Bathycoccus (Fig. 8 complementaria), lo que sugiere un papel importante para el manejo de carbohidratos complejos en relación con MLD. La mayoría de los taxones de fitoplancton cambiaron su metabolismo de carbono central hacia una mayor producción de NADPH a través de la regulación positiva de la vía de las pentosas fosfato (PPP) tras la reducción de la ML (Fig. 9 complementaria). Argumentamos que este compromiso transcripcional hacia el catabolismo de carbohidratos complejos y PPP permite que las células aumenten su capacidad para la biosíntesis de ácidos nucleicos y otros componentes celulares en apoyo de mayores tasas de crecimiento (Fig. 6 y Fig. 9 complementaria). Por el contrario, la regulación positiva de los genes de almacenamiento de carbono y los genes del ciclo de Calvin permitiría a las células maximizar la eficiencia energética en el entorno de luz limitada del ML profundo (Fig. 6 y Fig. 9 complementaria).

Mapa de calor de recuentos de lectura normalizados (DESeq2) de géneros de fitoplancton unicelulares seleccionados (codificados por colores; consulte la clave) en todas las muestras, más normalizados por fila para reflejar la expresión relativa de cada gen. Cada fila representa una transcripción única (ver la barra de escala) y cada columna del mapa de calor es una réplica de 6 muestras dentro de la zona eufótica en diferentes profundidades de capa mixta (233 m para el 24 de mayo y 5 m para el 26 de mayo). Las siguientes tres columnas indican si esa transcripción se expresó diferencialmente (barra negra) dentro de la columna de agua para capas profundamente mezcladas ("Deep MLD") o mezcladas poco profundas ("Shallow MLD"), o entre columnas de agua del mismo nivel de luz (40 %, 20% o 1% de irradiancia superficial relativa, "Estratificado"). Los nombres putativos de las proteínas se enumeran en la siguiente columna a la derecha, con el módulo del gen o la vía indicados en la última columna.

Las poblaciones de fitoplancton en el ML poco profundo exhibieron un rápido aumento en la clorofila A a granel (Fig. 2H complementaria) y la concentración celular [4], junto con una disminución en la fluorescencia de la clorofila por biomasa [10], lo que implica que el aumento de la luz tuvo un efecto estimulante en la fijación de carbono. Esto es algo contradictorio dado que los genes del ciclo de Calvin se regularon a la baja en el ML poco profundo (Fig. 9 complementaria). Sin embargo, la regulación a la baja de los genes del ciclo de Calvin puede haber ocurrido por varias razones. Una explicación es que la expresión del gen del ciclo de Calvin podría haberse preparado constitutivamente durante los niveles de luz diarios más bajos en el ML profundo para maximizar la fijación de carbono y las vías anabólicas de almacenamiento de carbono cuando se mezclaron brevemente con las aguas superficiales (Fig. 6) (es decir, "hacer heno mientras el brilla el sol") [65]. Esta idea concuerda con estudios previos [25, 26] en los que el fitoplancton requiere unas pocas horas de luz solar para regular a la baja los genes del ciclo de Calvin y cambiar el metabolismo central del carbono hacia los precursores de NADPH para la biosíntesis de ácidos nucleicos y otros componentes celulares necesarios para un crecimiento más rápido. Alternativamente, la regulación a la baja del ciclo de Calvin puede ser una estrategia de defensa del virus [66, 67] o una alteración viral del metabolismo del huésped [68,69,70,71], lo cual es lógico dado el aumento de la proporción virus:huésped observado en algunos grupos de diatomeas dentro de las aguas poco profundas. ML (ver abajo; Fig. 7).

La altura del gráfico de barras es la relación promedio entre el gen TPM del virus y el TPM total del huésped (por triplicado) para poblaciones con diferentes irradiaciones superficiales relativas dentro de la zona eufótica y para diferentes profundidades de capa mixta (consulte la etiqueta superior del eje x). Tenga en cuenta las diferentes escalas del eje y. Las barras se llenan con la proporción promedio de cada clase de gen putativo (codificado por colores; ver clave). Los genes virales se filtraron en función de las coincidencias NCBI más cercanas a otros genes virales (Tabla complementaria 3), y las secuencias de aminoácidos traducidas y las funciones putativas de estos genes (Tabla complementaria 4). Los grupos putativos de Marnavirus (virus que infectan las diatomeas) se determinaron a través del árbol filogenético (Fig. 10 complementaria).

Dado que nuestro trabajo anterior informó disminuciones en las proporciones de virus: células a granel en la reducción de ML [4], investigamos a la comunidad para ver si los cambios metabólicos centrales inducidos por ML se reflejaban en los marcadores de transcripción de infección viral activa en todos los géneros. En una perspectiva de todo el phylum, las diatomeas generalmente mostraron evidencia transcriptómica de más infección en la reducción de ML, mientras que las clorofitas mostraron firmas moleculares más bajas de infección (Figs. 7, 8B). Nuestra justificación metodológica, basada en estudios previos [72, 73], fue que el grado de infección se puede deducir de la proporción relativa de transcripciones de virus intracelulares a transcripciones del huésped. Observamos que nuestras muestras consistían en biomasa recolectada en filtros de tamaño de poro de 0,8 µm y nuestras lecturas se enriquecieron a partir de transcripciones poliadeniladas, por lo que las transcripciones de virus detectadas se asociarían principalmente con la expresión (y la replicación) dentro de las células. Es posible (pero menos probable) que una parte de las lecturas de virus provengan de partículas virales libres fuera de las células recolectadas en filtros de tamaño de poro de 0,8 µm con células durante el muestreo.

Una ilustración conceptual de la mezcla transitoria encontrada en este estudio. El azul claro indica la profundidad de la zona eufótica, mientras que el azul oscuro indica profundidades donde la radiación fotosintéticamente activa está por debajo del 1% del valor de la superficie. El tamaño de la flecha indica la profundidad de las capas mixtas analizadas en este estudio. Tenga en cuenta que las condiciones de ML profundas y someras respectivas están asociadas con condiciones de luz limitada o abundante luz. B Análisis a nivel de filo (diatomeas, clorofitas) de la expresión génica para vías (filas) asociadas con la recolección de fotones, la fotosíntesis, el metabolismo central del carbono y la infección por virus (consulte los métodos para obtener más detalles). Las cajas se llenan con el cambio de pliegue log2 entre las muestras dentro de la capa mixta poco profunda (40 % de luz superficial relativa) en relación con las muestras dentro de la ML profunda (40 %, 20 % y 1 % de luz superficial relativa). Los colores están sombreados por la relación mediana de TPM ("Infección viral") o el valor mediano de las transcripciones expresadas diferencialmente (categorías restantes). El "flujo de electrones fotosintéticos" y el "metabolismo central del carbono" tienen la misma dirección general que comprende la respuesta transcripcional compartida entre filos, que informa las categorías utilizadas en (C). C Modelo conceptual propuesto que ilustra cómo un ML cada vez más profundo interrumpiría los patrones de transcripción diel oscilantes de las clases de genes centrales (ver la clave de colores), basado en datos de expresión de estudios de campo previos usando marcadores similares a los de nuestro estudio [25, 26, 31]. El panel superior representa los patrones de transcripción observados dentro de una capa mixta estable y poco profunda, en la que los niveles relativos de expresión de los conjuntos de genes centrales oscilan varias horas después de la exposición a la luz solar o la oscuridad [25, 26, 30, 31]. El panel inferior ilustra cómo la exposición a la luz solar integrada más baja asociada con ML profundos que exceden la zona eufótica deja conjuntos de genes en niveles transcripcionales altos y bajos respectivos (como se observa en este estudio; con fines ilustrativos, se supone que el evento de mezcla profunda ocurre a las 0 h ). Postulamos que los patrones de expresión están siendo impulsados ​​por la división celular y los recursos de la producción del día anterior, en lugar de una verdadera expresión impulsada por el ritmo circadiano, que continuaría incluso durante la mezcla profunda pero con una disminución de los valores con cada oscilación. Los cuadros grises representan el tiempo sin luz solar debido al ciclo de diel oa la mezcla profunda. Tenga en cuenta que una exposición a la luz integrada más baja (representada por líneas blancas delgadas) asociada con un ML profundo requiere una mayor economía de fotosíntesis y fijación de carbono. Las escalas del eje vertical representan los niveles de expresión relativos en cada condición (ML superficial frente a perturbado) y pueden no ser los mismos entre las dos filas. Las líneas negras indican los tiempos de muestreo antes del amanecer empleados en este estudio. Los grupos de genes están coloreados (verde o naranja) por su respectiva respuesta transcripcional positiva o negativa a la reducción de ML y una mayor exposición integrada a la luz solar.

La respuesta de la infección viral a la estratificación varió según los taxones, lo que refleja una sucesión dividida de infección viral. Las células de diatomeas parecían estar bajo una mayor presión viral que las clorofitas tras la rápida reducción de la ML, que puede aumentar aún más con la estratificación prolongada [4]. Dado que los géneros de diatomeas más abundantes presentes en nuestras muestras (Fig. 1D) no tienen virus aislados y secuenciados en cultivo, la identidad taxonómica viral se infirió por la similitud de secuencia con los genomas virales de diatomeas previamente cultivados y secuenciados que pertenecen al género Marnavirus [74] ( Figura complementaria 10). Dado que la mayor parte de la supuesta secuencia de virus identificada en este estudio parecía estar más estrechamente relacionada con grupos de virus que no son de fitoplancton cuyas transcripciones de huéspedes también se detectaron (Figura complementaria 10, "Otro"), es posible que nuestro análisis conservador no haya podido identificar algunos nuevos virus que infectan diatomeas. También es posible que estas transcripciones virales se originen a partir de virus que infectan a otros organismos (p. ej., algas, artrópodos u otros animales), para los cuales también se detectaron transcripciones del huésped (Fig. 1C, "Otros"). En el agua superficial, dos de los tres grupos de virus de diatomeas (Grupos 1 y 3 de Marnavirus) aumentaron en abundancia relativa de transcritos a medida que el ML se hizo poco profundo, mientras que uno disminuyó en respuesta a la disminución del ML. (Figura 7). También en el agua superficial, la proporción de transcritos de virus a huésped dentro de los géneros Bathycoccus y Ostreococcus disminuyó, a medida que la ML se hizo menos profunda, mientras que Micromonas permaneció sin cambios. Todos los virus de clorofita tenían proporciones de transcripción de virus:huésped reducidas en el ML poco profundo (Fig. 7), lo que implica que la replicación del virus dentro de este grupo no se estimuló en estas condiciones. La disminución en las proporciones de virus de clorofita:huésped respalda nuestra hipótesis y es consistente con las disminuciones observadas en las concentraciones de virus que contienen dsDNA de 100-200 nm de diámetro en la misma agua superficial [4] (esto excluye la detección de ssRNA y ssDNA que contienen diatomeas virus de menos de 50 nm) [75, 76]. A pesar de los retrasos temporales entre la presencia/abundancia de transcritos virales asociados a células, la lisis del huésped y la producción de partículas virales, nuestros datos muestran que los virus no se replicaban activamente en taxones de clorofitas entre los MLD profundos y superficiales (Fig. 7B). Usando la homología de proteína más cercana de las transcripciones traducidas (Tablas complementarias 3 y 4), no detectamos la proteína de la cápside principal expresada por encima del umbral utilizado en este estudio. A partir de esta observación, planteamos la hipótesis de que las clorofitas en el MLD profundo se encontraban en una etapa temprana de infección lítica o en un estado lisogénico/seudolisogénico. Especulamos que algunos de los genes virales expresados ​​estaban mejorando la adquisición de nutrientes y el crecimiento del huésped en las condiciones predominantes. Por ejemplo, un gen transportador de fosfato viral putativo se expresó más alto en el ML profundo que en la parte superior del ML superficial (Fig. 7). Funciones beneficiosas similares pueden ocurrir en otros sistemas, como los transportadores de permeasa de fosfato que se encuentran en los genomas del virus Emiliania huxleyi [77] o la expresión de proteínas del fotosistema de cianófagos en huéspedes de cianobacterias [78]. Este mecanismo podría evaluarse más en el trabajo de campo futuro utilizando la secuenciación de células individuales y las evaluaciones moleculares de la producción de virus extracelulares a una resolución temporal más alta y en series de tiempo extendidas a medida que los ML de la masa de agua son poco profundos y profundos.

Nuestro análisis sugiere que es probable que ocurran diferentes sucesiones de hospedadores y virus en escalas de tiempo breves durante eventos transitorios de mezcla y reducción de profundidad a fines de la primavera en el Atlántico norte e implica el papel de los patógenos virales en la clásica secuencia sucesional de floración y extinción de las comunidades de fitoplancton en las regiones del Atlántico. Atlántico Norte [5, 7, 79]. Se ha demostrado que las diatomeas y otros fitoplancton eucariotas exhiben lisis durante la privación de nutrientes o algún otro desencadenante fisiológico que ocurre al final de una curva de crecimiento [74, 80, 81], lo que puede ser un signo de un ciclo de vida viral templado. De hecho, un trabajo reciente ha demostrado que la dinámica templada dependiente de la fisiología opera en los cocolitóforos (anteriormente se pensaba que eran estrictamente líticos) [80] y se ha planteado la hipótesis de que la lisogenia opera en otras algas eucariotas (incluidas las diatomeas y las clorofitas) dadas las limitaciones en los encuentros físicos y deterioro viral [80]. Anteriormente mostramos que la acumulación viral total de la comunidad (todos los virus dsDNA >0.05 y <0.2 µm de diámetro dentro de la zona eufótica) es más alta durante los períodos de floración del Atlántico Norte con limitación de nutrientes y biomarcadores de estrés de oxígeno reactivo [4]. En este estudio, los macronutrientes no fueron limitantes (Fig. 2E-G complementaria), pero la luz fue limitante en algunas muestras, y el estrés por oxígeno reactivo probablemente fue alto según nuestro análisis previo de la comunidad a granel [4]; juntos sugieren que una combinación de luz saturada y estrés de oxígeno reactivo puede desencadenar la lisis viral en las comunidades de diatomeas. Los virus de clorofita aparentemente tenían un desencadenante opuesto; la poca luz posiblemente desencadenó etapas tempranas de lisis o al menos aumentó la abundancia de transcritos virales (Fig. 7). Hasta la fecha, se desconoce qué estrés ambiental específico puede desencadenar la replicación o inducción viral, pero nuestros resultados destacan áreas importantes de investigación con implicaciones para la ecología viral. El impacto de los cambios rápidos en MLD y otros impulsores físicos en las interacciones moleculares subcelulares son un área madura para la investigación en ecología viral y progresión de la floración, ya que la presión de depredación es probablemente una fuerza clave que da forma a la floración anual en el Atlántico Norte [1, 4].

Sintetizamos un resumen a nivel de filo (Fig. 8B) de las respuestas transcriptómicas a la estratificación de ML para proporcionar un contexto ecofisiológico para nuestros hallazgos. Las diatomeas aumentaron su proporción de transcripciones de fotosíntesis de LHC:núcleo cuando quedaron atrapadas en el ML poco profundo, mientras que las clorofitas disminuyeron esta proporción. Las vías anabólicas utilizadas para el almacenamiento de carbono (p. ej., la biosíntesis de polisacáridos y ácidos grasos) y los genes del ciclo de Calvin se regularon a la baja a través de los filos en el ML poco profundo, comprometiéndose en cambio más hacia las vías celulares involucradas en el catabolismo de los recursos almacenados para apoyar el crecimiento rápido. Por último, la replicación del virus dentro de las células aumentó en general en las diatomeas y disminuyó en las clorofitas, lo que sugiere un destino diferente para estos filos si el ML hubiera permanecido estratificado durante varios días o semanas más [4]. Este resumen a nivel de filo de nuestro conjunto de datos reveló que las diatomeas y las clorofitas expuestas a mucha luz durante el día parecían retener patrones transcriptómicos impresos cuando se tomaban muestras antes del amanecer del día siguiente (Fig. 1B, E). Por ejemplo, el fitoplancton simultáneamente regulaba al alza los genes del catabolismo del carbono (Fig. 6), regulaba a la baja los genes del fotosistema central (Fig. 4) y disminuía la proporción de transcritos de PSII en relación con otros transcritos de la fotosíntesis central (Fig. 3), todo antes del amanecer (Fig. 3). 1B). Esto nos llevó a considerar si la irradiancia diaria integrada del día anterior y la división celular asociada y la producción de carbono afectaron el estado transcripcional de las células de fitoplancton antes del amanecer.

Estudios previos han demostrado que el fitoplancton dentro de los ML estables poco profundos comienza a regular al alza las transcripciones del fotosistema central durante la noche y alcanza su expresión más alta al mediodía [30], a medida que las reservas de lípidos comienzan a aumentar [25] (Fig. 8C). Postulamos que estos patrones de expresión observados antes del amanecer están sintonizados con las tasas de crecimiento y división establecidas por la disponibilidad de luz del día anterior. En este escenario, las células reciben suficiente exposición a la luz integrada y suficiente producción fotosintética, lo que a su vez regula al alza las vías de carbono catabólico y PPP para aumentar la producción celular de NADPH y ATP adecuada para soportar tasas de división más altas. Argumentamos que un evento de mezcla profunda (hasta >200 m MLD), como el encontrado el primer día de nuestro estudio, dio como resultado que las comunidades de fitoplancton recibieran una irradiación diaria insuficiente para soportar tasas de división celular igualmente altas. En consecuencia, las células mantuvieron niveles antes del amanecer relativamente altos de transcripciones relacionadas con la fotosíntesis central, la fijación de carbono (ciclo de Calvin) y los genes de almacenamiento de energía anabólica y no aumentaron la PPP o los genes de almacenamiento de carbono catabólico (Fig. 8C). Esta estrategia permite que las comunidades profundamente mezcladas y hambrientas de luz maximicen la fotosíntesis y la fijación de carbono y conserven el carbono fijado durante períodos integrados más cortos de exposición a la luz en ML profundas. En este escenario, las poblaciones hambrientas de energía deben mantener niveles relativos más altos de ARNm para la fotosíntesis central, el ciclo de Calvin, los LHC y otras vías metabólicas. Aunque los niveles de ARNm para estos genes clave siguen siendo relativamente altos durante esta condición de limitación de luz/energía limitada, es posible que el mayor costo macromolecular y de energía de mantener las reservas de proteínas durante condiciones de luz limitada se pueda mitigar mediante la disminución de las tasas de conversión y renovación de proteínas [82, 83]. Los estudios futuros que empleen un régimen de muestreo con mayor resolución temporal pueden probar rigurosamente este modelo conceptual de "disrupción profunda" y evaluar mejor su interpretación ecofisiológica.

Nuestro estudio basado en la metatranscriptómica proporciona una visión única de la expresión diferencial in situ de genes específicos relacionados con la fotosíntesis, la infección por virus y el ciclo del carbono en respuesta a cambios en los MLD. La transición de un estado de ML profundo a superficial indujo una regulación a la baja conservada de la fotosíntesis central y los genes de fijación de carbono y una regulación al alza concomitante de los genes del catabolismo de carbono, junto con respuestas divergentes en términos de transcripción fotosintética de LHC e infección viral. La biosíntesis de carotenoides que sirven como moléculas extintoras para el exceso de energía luminosa absorbida solo se reguló modestamente en el ML poco profundo, una observación un tanto contraria a la intuición que puede reflejar simplemente los tiempos de muestreo antes del amanecer. Al comparar nuestras respuestas transcriptómicas de fitoplancton observadas con la expresión diel previamente documentada en ML estables, planteamos la hipótesis de que una menor exposición diaria a la luz solar durante los eventos de mezcla profunda disminuye la fijación diaria de carbono y, en consecuencia, requiere altos niveles sostenidos de transcripciones relacionadas con la fotosíntesis y el almacenamiento de carbono. Este tipo de respuesta diel argumenta que el aumento de la absorción de luz de la superficie del ML puede indicar una mayor transcripción relacionada con el catabolismo del carbono para respaldar una división celular mejorada, una hipótesis conceptual que puede probarse en trabajos posteriores. En conjunto, nuestro estudio documenta una variedad de estrategias transcripcionales relacionadas con el flujo de fotones y el flujo de carbono a través de taxones de diatomeas y clorofitas, lo que refleja respuestas compartidas y divergentes a eventos de mezcla física transitorios y la estratificación posterior.

Todas las muestras se recolectaron como parte del Estudio de Aerosoles y Ecosistemas Marinos del Atlántico Norte (NAAMES) durante la campaña de mayo de 2016 a bordo del R/V Atlantis (AT34), cuyo objetivo era la fase "Clímax" del ciclo anual de la biomasa [3, 4] . La salinidad y la temperatura se recolectaron tanto del CTD del barco como de los flotadores perfiladores a profundidades e intervalos de tiempo (Tabla complementaria 2). Los MLD se determinaron como la profundidad por debajo de los 5 m en la que la frecuencia de flotabilidad de Brunt-Väisālä (N2) era mayor que su desviación estándar, como se calculó previamente en otros estudios de NAAMES [8, 10].

Las concentraciones de nutrientes inorgánicos (NO3, SIO4, PO4) se determinaron previamente para esta estación [3]. Las muestras de cada profundidad e intervalo de tiempo se filtraron por gravedad directamente de los frascos Niskin a través de cartuchos de filtración de PC de 47 mm en línea cargados con filtros de policarbonato de 0,8 μm en tubos de centrífuga cónicos estériles de 50 ml y se almacenaron a -20 °C para su análisis posterior con Lachat QuickChem QC8500 analizador de iones automatizado en el Centro de Investigación de Ciencias Marinas de la Escuela de Graduados de Oceanografía de la Universidad de Rhode Island (GSO-MSRF).

La irradiación de superficie incidente integrada diaria derivada de satélite en el sitio de estudio se derivó de los productos PAR de banda ancha satelital MODIS-Aqua (400–700 nm) desde el amanecer hasta el atardecer para cada día dentro del período de tiempo que rodea la ocupación de la estación. Los valores de los satélites se promediaron en una región de 2 × 2 píxeles (1 píxel = 250 m de resolución) centrada en NAAMES II, estación 4. Se calcularon estimaciones comparables a bordo del PAR diario integrado a partir de la irradiación medida continuamente utilizando un modelo Licor (Lincoln, Nebraska). Colector de coseno LI-189 colocado para evitar la sombra de las estructuras del barco. Las profundidades de muestreo se determinaron a partir de PAR de superficie relativa (40 %, 20 %, 1 %) a partir de perfiles ópticos de la columna de agua cerca del mediodía con un radiómetro Biosférico C-OPS (San Diego, CA).

Se recolectaron muestras de agua de mar completa de cada profundidad e intervalo de tiempo (Tabla complementaria 2) en botellas CTD Niskin y se filtraron al vacío en filtros GF/F de 25 mm (Whatman Little Chalfont, Buckinghamshire, Reino Unido). Los filtros se almacenaron inmediatamente en nitrógeno líquido después de la filtración y se mantuvieron en nitrógeno líquido oa -80 °C hasta el análisis de la muestra. La cromatografía líquida de alta resolución se realizó en el Centro de Vuelo Espacial Goddard de la NASA, siguiendo protocolos predeterminados de garantía y control de calidad [84, 85].

Se recogieron muestras de agua de mar enteras de botellas Niskin mediante filtración al vacío en filtros de membrana de policarbonato de 47 mm y 0,8 µm de tamaño de poro (ATTP, Millipore) [4]. Los filtros se congelaron rápidamente en nitrógeno líquido en el mar en el momento del muestreo y se almacenaron a -80 °C hasta su procesamiento. Los filtros se cortaron por la mitad en hielo seco con un bisturí estéril. con una mitad utilizada para la extracción de ARN en este estudio y la otra mitad utilizada para ensayos previos de actividad enzimática de caspasa y metacaspasa [4]. El ARN se extrajo con Trizol (Invitrogen, Waltham, MA) sin modificaciones. El ARN mensajero enriquecido con poliA se transcribió de forma inversa utilizando la transcriptasa inversa Invitrogen SuperScript II en la Cooperativa del Genoma de Rutgers. Las bibliotecas se prepararon a partir de este cDNA (TruSeq RNA Library Prep Kit v2. Illumina, San Diego, CA) y se secuenciaron con un sistema HiSeq (Illumina) a 2 × 150 pares de bases en Genscript en Edison, NJ.

Las lecturas sin procesar de todas las muestras se buscaron en busca de adaptadores de secuenciación y nucleótidos de baja calidad que se recortaron con CLC Genomic Workbench (versión 20.0.4, Fracción de longitud = 0,8, Fracción de similitud = 0,9, solo lecturas mapeadas de forma única) [86]. Las lecturas recortadas se ensamblaron utilizando Trinity (versión 2.12.0) [87], lo que produjo 11 046 104 contigs. Las regiones de codificación de proteínas dentro del ensamblaje del metatranscriptoma se predijeron con TransDecoder [88]. Para reducir la redundancia en el metatranscriptoma, las regiones codificantes predichas se agruparon con una identidad del 95 % mediante CD-HIT [89], lo que dio como resultado 2 053 751 secuencias. Luego, las lecturas recortadas de cada muestra se asignaron al ensamblaje con CLC Workbench y solo se contaron las lecturas asignadas de forma única. Se filtraron los contigs con menos de 50 lecturas mapeadas totales en todas las muestras, lo que resultó en 673 142 contigs que se usaron para el análisis posterior. Las anotaciones funcionales se identificaron utilizando EggNOG [90].

Para asignar la identificación taxonómica a cada contig, se utilizó una base de datos de proteínas local personalizada, que incorporó: el [91] MMETSP [92] reanotado; genes de Tara Ocean contigs con identificadores taxonómicos identificados por MetaEuk [93]; MaTOU [45]; y bases de datos Uniref100 (actualizado en mayo de 2020). Las proteínas se alinearon con DIAMOND (v. 2.0.11, modo ultrasensible) [94]. Se utilizó un límite de puntuación de bits de 50. La filogenia asignada a la puntuación de bits superior de cada alineación en esta base de datos personalizada se mantuvo para su posterior análisis. Se mantuvo un acierto para cada phylum si una secuencia de proteína se asignaba a múltiples phyla de algas, dado que los cóntigos podrían haberse ensamblado a partir de múltiples phyla filogenéticos.

Los veinte géneros representativos principales se determinaron en función de las transcripciones sumadas por millón (TPM) por muestra. El TPM se calculó dividiendo los recuentos de lectura de cada transcrito por la supuesta longitud del gen en kilobases (lecturas por kilobase). Cada lectura por kilobase se sumó para cada muestra y se dividió por 1.000.000 para obtener un factor de escala. Las lecturas por kilobase se dividieron por el factor de escala de cada muestra para obtener el TPM correspondiente a cada lectura y muestra.

Las transcripciones se agruparon a nivel de género antes de pasar los recuentos sin procesar a DESeq2 [95] (versión 1.28.1) para corregir el efecto de un grupo taxonómico que aumenta en biomasa o expresa cantidades más altas de ARNm por célula entre las fechas de muestreo; se ha demostrado que esto sesga la cantidad de genes regulados hacia arriba y hacia abajo [96]. DESeq2 se usó para determinar si un gen cambió significativamente (tasa de falso descubrimiento/valor de p ajustado por FDR <0,001 y log2 veces el cambio > |1|). Se usaron tres grupos de comparaciones para buscar cambios significativos en la expresión génica dentro de la capa profundamente mezclada; dentro de la capa mixta poco profunda; y entre profundidades respectivas para capas mixtas profundas y someras (Fig. 1F). Los valores de lectura normalizados de DESeq2 se usaron para hacer mapas de calor de subconjuntos de genes significativamente alterados (Figs. 2, 4, 5, 6 y 8).

Los términos KEGG predichos generados por EGGNOG se usaron para anotar genes funcionales por género. Se utilizaron las rutas de referencia de fotosíntesis (ko00195), biosíntesis de carotenoides (ko00906) y proteínas LHC de fotosíntesis (ko00196), junto con un conjunto personalizado de proteínas secuestrantes de oxidantes obtenidas de otros artículos de investigación [14, 74]. Solo se usaron genes con cambios significativos (valor de p ajustado de <0,001 y cambio de veces log2 > |1|) en al menos una de las tres categorías de comparaciones para el análisis de expresión de vías genéticas clave relacionadas con MLD (Figs. 2, 4, 5 , 6 y Fig. 9 complementaria), mientras que todos los genes se incluyeron en el análisis de la proporción de genes clave que cambiaron significativamente (Figs. 4, 7 y 8 complementarias).

Los términos KEGG para las proteínas complejas de captación de luz en las diatomeas no reflejan la diversidad funcional (es decir, LHCA1 está anotado para muchas proteínas de diatomeas), pero su diversidad se refleja mejor en un grupo de proteínas estrechamente relacionado llamado proteína fucoxantina-clorofila (FCP). Para discernir las FCP de diatomeas en nuestro conjunto de datos, cada clase de proteínas FCP encontradas en la literatura según Kumazawa et al. [50] (LHCX, LHCF, LHCR, LHCQ, LHCZ) se descargó por primera vez de UniProt. Se construyó un perfil HMM (HMMer versión 3.3) a partir de cada clase de proteína, seguido de una búsqueda HMM para encontrar coincidencias dentro de nuestros contigs de diatomeas. Se eliminaron las puntuaciones de bits por debajo de 50. Se usó IQTree (versión 1.6.12, ModelFinder Plus, 1000 réplicas de arranque y opción bnni, modelo VT + R8 elegido según BIC) para alinear estas secuencias junto con las proteínas previamente anotadas. Los grupos correspondientes de proteínas FCP se determinaron en función de su respectiva filogenia de grupo en el árbol (Fig. 3 complementaria).

Para determinar reacciones de moléculas de almacenamiento catabólicas y anabólicas, genes anotados como metabolismo de almidón y sacarosa (ko00500) vía KEGG, así como módulos de biosíntesis (M00854) y degradación (M00855) de glucógeno. Las reacciones de KEGG se utilizaron para determinar la naturaleza anabólica o catabólica de cada término. La direccionalidad ambigua de las reacciones se etiquetó cuando fue apropiado (Fig. 9 complementaria).

Los virus de diatomeas se identificaron utilizando HMMER HMMscan con una base de datos personalizada ensamblada a partir de ARN polimerasa dependiente de ARN similar a Kranzler et al. [74]. Se utilizó una puntuación de bits de 50 como punto de corte. Dado que los virus de representantes cultivados de la mayoría de los principales géneros no se han aislado en cultivo, se construyó un árbol filogenético utilizando una alineación ClustalW de las secuencias RDRP para confirmar la relación de los virus detectados en nuestro estudio con los grupos de virus secuenciados. Se usó el servidor web RAxML [97] para construir este árbol y proporcionar valores de soporte de arranque (modelo = WAG + F + G4, arranque = 100). Nuestras lecturas, que incluían una variedad de longitudes de genes y contig, se incorporaron utilizando GUPPY (https://bio.tools/guppy) y pplacer [98] (v 1.1 alpha19) (Fig. 10 complementaria). Los cóntigos virales nucleocitoplásmicos (virus de clorofita) se alinearon con PfamScan (valor de corte e < 0,001) para determinar la función putativa y el dominio o familia más cercano. Se informó cada dominio en el mismo contig con una alineación significativa. Los contigs sin coincidencias con PfamScan se compararon con NCBI (BLASTp) para inferir la función putativa en función del resultado principal (Tabla complementaria 3).

Dado que la mayoría de los grupos de diatomeas analizados en nuestro estudio no tienen un virus cultivado representado en las bases de datos, los TPM de virus totales se dividieron por los TPM de diatomeas totales por muestra (como en Kranzler et al.) [74] para obtener una métrica amplia de infección por diatomeas. Dado que los representantes cultivados de los virus de las clorofitas han publicado genomas, la suma de los TPM de cada tipo de transcrito de Prasinovirus detectado (virus de Micromonas, virus de Ostreococcus, virus de Bathycoccus) se dividió por el TPM de cada género huésped por muestra.

Los datos de secuenciación sin procesar utilizados en esta transcripción, junto con la secuencia de aminoácidos traducida, TPM para cada ID de gen y muestra, están disponibles en NCBI BioProject PRJNA859122 (GEO Accession GSE208287). HPLC y otros metadatos de flujo continuo y CTD emitidos desde esta estación y en todo NAAMES están disponibles públicamente en el repositorio SEABASS Earthdata de la NASA https://seabass.gsfc.nasa.gov/search#bio. Los datos de apoyo 1 contienen las secuencias de aminoácidos traducidas de todas las secuencias que se determinó que pertenecen a los géneros Minutocellus, Extobocellulus, Fragilariopsis, Chaetoceros, Thalassiosira, Micromonas, Bathycoccus y Ostreococcus. Los Datos de apoyo 2 contienen el cambio de veces y el valor de p ajustado (con cambios significativos o no) correspondientes a las comparaciones utilizadas en este estudio y la anotación taxonómica de los 8 géneros antes mencionados. Los Datos de apoyo 3 contienen la matriz de conteo de todos los genes detectados en este estudio (incluidos los genes no identificados como uno de los 8 principales géneros de fitoplancton antes mencionados), etiquetados por los números de muestra (Fig. 1A). Los datos de apoyo 4 contienen ID de genes de transcripciones de los 8 géneros de fitoplancton analizados en este estudio y la coincidencia de términos Kegg más cercana, si la hay, según lo determinado por EGGNOG. Los datos de respaldo 5 contienen los ID de genes, la secuencia de aminoácidos traducida y el tipo de LHC identificados en este estudio (incluidos los no anotados por KEGG, consulte "Métodos").

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Descargar referencias

Este trabajo fue posible gracias al Programa de Ciencias de la Tierra de la NASA en apoyo del Estudio de Ecosistemas Marinos y Aerosoles del Atlántico Norte (15-RRNES15-0011 y 80NSSC18K1563 a KB; NNX15AF30G a MB; y NNX15AE70G a KH), la Fundación Gordon y Betty Moore ( Premio n.º 3789 a KB), la Oficina de Actividades Integradas de la NSF (concesión OIA-2021032 a KB) y el programa Futuros Investigadores en Ciencia y Tecnología Espaciales de la NASA (FINESST; concesión n.º 826380; apoyo de posgrado a BD). Agradecemos a Christien Laber, Ben Knowles, Chris Johns y Elizabeth Harvey, junto con el capitán y la tripulación del R/V Atlantis, por sus incansables esfuerzos y funciones para ayudar a recolectar, procesar y analizar muestras de campo y datos durante las expediciones NAAMES. . También agradecemos a Kim Thamatrakoln, Austin Grubb y Chris Johns por sus valiosas conversaciones e ideas que ayudaron a guiar este estudio.

Ben P. Díaz

Dirección actual: Biotecnología y Bioingeniería, Sandia National Laboratories, 7011 East Avenue, Livermore, CA, 94550, EE. UU.

Departamento de Ciencias Marinas y Costeras, Universidad de Rutgers, New Brunswick, NJ, 08901, EE. UU.

Ben P. Díaz y Kay D. Bidle

Oficina de Informática de Investigación Avanzada, Universidad de Rutgers, Piscataway, NJ, 08854, EE. UU.

Ehud Zelzión

Departamento de Microbiología, Universidad Estatal de Oregon, Corvallis, OR, 97331, EE. UU.

kimberly halsey

Laboratorio de Física Aplicada, Universidad de Washington, Seattle, WA, 98105, EE. UU.

Pedro Gaube

Departamento de Botánica y Patología Vegetal, Universidad Estatal de Oregon, Corvallis, OR, 97331, EE. UU.

Michael Behrenfeld

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BD escribió el manuscrito, analizó los datos del transcriptoma y preparó muestras para la secuenciación. EZ analizó los datos del transcriptoma y editó el manuscrito. KH, PG y MB editaron el manuscrito y contribuyeron a la conceptualización. MB fue el científico jefe de la expedición NAAMES, donde se tomaron muestras en mayo de 2016. KB concibió el trabajo de campo y el diseño experimental, editó el manuscrito y financió la investigación.

Correspondencia a Kay D. Bidle.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

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Reimpresiones y permisos

Díaz, BP, Zelzion, E., Halsey, K. et al. El fitoplancton marino regula a la baja la fotosíntesis central y los genes de almacenamiento de carbono en la rápida reducción de la capa mixta. ISME J (2023). https://doi.org/10.1038/s41396-023-01416-x

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Recibido: 14 julio 2022

Revisado: 03 abril 2023

Aceptado: 13 de abril de 2023

Publicado: 08 mayo 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41396-023-01416-x

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